Красуйся, град Петров,
И стой неколебимо, как Россия!
Александр Сергеевич Пушкин
В 1720—1723 годах на левом берегу Мойки было построено здание Главных императорских конюшен. К югу от него и появилась Конюшенная площадь, которая согласно первому проекту должна была стать внутренней площадью Конюшенного двора.
Южная часть территории с 1730-х годов была отдана Придворно-Конюшенному ведомству. К 1733 году здесь выстроились мазанковые сооружения: жилые постройки, кузницы, амбары. Площадь служила местом сбора придворных выездов.
Восточную часть площади в 1740-х годах ограничил Конюшенный канал, соединивший реки Мойку и Кривушу. Сейчас он входит в состав канала Грибоедова.
До 1790-х годов Малая Конюшенная улица имела выход к Конюшенной площади. В 1794 году началось строительство нового здания для Конюшенного двора (дом № 2), которое перекрыло этот выход. Здесь разместились придворная конюшенная контора, квартиры чиновников и служителей, каретные сараи и музей придворных экипажей.
В 1816—1823 годах Конюшенный двор перестраивался по проекту архитектора Василия Петровича Стасова. Главным стал южный фасад. В его центре — церковь Спаса Нерукотворного образа. В 1860 году в южной части площади было построено здание для Конюшенного музея (дом № 2).
В 1883 году на Конюшенную площадь перенесли часовню (архитектор Леонтий Николаевич Бенуа) с места покушения на императора Александра II, на котором началась постройка храма Воскресения Христова. В 1892 году часовня была разобрана.
С 1951 года по 1997 год на площади существовало трамвайное кольцо со стоянкой машин. По состоянию на 2015 год здесь размещена только автостоянка.